創立年代は不詳ですが、言い伝えでは約５７０年前の文安４年（１４４７年）に折居姥の草創とされています。津花町より現在地に移転したのが正保元年（１６４４年）。文化１４年（１８１７年）には正一位姥神大神社宮号を勅許された北海道最古の神社です。

ニシン漁の始祖として漁業家の信仰をあつめ、姥神大神宮縁起として伝えられる折居姥をまつっています。安永３年（１７７４年）に元江差港入り口から現在地（姥神町）に移され、現在の社殿は天保７年（１８３６年）に再建されたものです。

鈴鹿家は江差で呉服商や質屋を営む老舗でした。
1856（安政3）年鈴鹿家の当主甚右衛門が熊石関内から太櫓までの山道48kmを私費で開削に着手しましたが、翌年死去。
その後、長男が甚右衛門を襲名しこの山道を竣工させ、さらに鶉（現・厚沢部町）山道（現・中山峠）を開墾しました。
これらが現在の国道227、229号の基礎となりました。
大正四年（１９１５）、大正天皇即位の礼に際し、公益事業の功績により従５位を贈られたことを、永世に伝えようと曽孫英二郎が町民の協賛をえて建立しました。

毎年８月９日から１１日までの３日間、１３台の豪華な山車や御輿が町を練り歩く渡御祭が行われています。

北前船による交易の時代、船主が新しく船を求めると船絵馬を造って信仰している神社に奉納するなどしていました。姥神町の船主・田口伊兵衛が６艘の船の船頭と奉納しました。